В центре собора, в куполе, изображен Христос-Вседержитель. По мнению многих исследователей, этот образ напоминает «Пантократора» из Софийского собора в Новгороде, однако связь эта ощущается чисто внешне – в расположении рук и Евангелия. Сущность ферапонтова Христа-Вседержителя сильно отличается от новгородского, в Ферапонтове у Него нет той грозной и непреклонной воли, как у новгородского Пантокра-тора.
На северной стороне собора на троне сидит Богородица, окруженная архангелами, а у подножия трона теснятся толпы смертных, воспевающих «Царицу мира». На южной стороне – сонмы певцов славят Марию, «как во чреве носившую избавление пленным». На западной стороне вместо более привычного для южнославянских храмов «Успения» изображена композиция «Страшного суда», в которой Мария прославляется как заступница всего рода человеческого. В восточном люнете храма Богородица изображена в чисто русском, национальном духе – как покровительница и защитница Русского государства. Она стоит с «покровом» в руках на фоне стен древнего Владимира, бывшего в те годы символом религиозного и политического единства Руси. Окружают Марию уже не певцы и не святые, а русские люди.
Собор был расписан Дионисием и его товарищами не только внутри, но отчасти и снаружи. На западном фасаде[4] хорошо сохранилась фреска, которая встречала входящего в храм и давала нужное направление его мыслям и чувствам. Роспись посвящена Рождеству Богородицы и состоит из трех поясов: верхний – деисус, средний – сцены «Рождества Богородицы» и «Ласкание Марии Иоакимом и Анной», нижний – архангелы.
Справа от портала изображен Гавриил, держащий в руках свиток, на котором написано: «Ангел Господень написует имена входящих в храм». Портальная фреска – это своего рода прелюдия к росписи собора, потому что акафист Богородице начинается именно здесь.
В среднем ярусе росписей Дионисий поместил не сцены из жизни Марии, а иллюстрации к двадцати четырем песням акафиста Богородице. Здесь художник меньше всего был связан канонами, и из-под его кисти вышли изображения совершенно самобытные. До Дионисия другие художники сюжет «Рождества Богородицы» трактовали как чисто семейную сцену в доме родителей Марии. Дионисий оставил жанровые подробности, продиктованные самим содержанием росписи, и в то же время его фрески резко отличаются от работ его предшественников. Вот, например, Анна и престарелый Иоаким, узнавший, что его жена ждет младенца. Его Иоаким благоговейно склоняется перед новорожденной Марией, протягивая Ей руку и повторяя жест, обычный для «предстояний».