Основная часть дискуссий проходила в Отделах Совета, а также на особых совещаниях. 1-й отдел должен был заниматься вопросами о производстве выборов на Всероссийский Церковный Собор, его организации и составлении наказа для него; 2-й – о преобразовании высшего центрального управления Православной Российской Церкви (постоянный Собор и Синод), об образовании церковных округов и об устройстве церковного управления в Грузии и Финляндии; 3-й – об епархиальном управлении; 4-й – о церковном суде; 5-й – о благоустроении прихода; 6-й – по делам веры и богослужения, о единоверии и старообрядчестве; 7-й – о церковном хозяйстве; 8-й – о правовом положении Церкви в государстве; 9-й – о монастырях и монашестве; 10-й – о духовно-учебных заведениях. Во главе каждого Отдела был поставлен член Совета в сане архиерея, в помощь которым избиралось по два товарища председателя[29].
Стоит подробнее остановиться на работе 8-го отдела «О правовом положении Православной Российской Церкви в государстве», который возглавил архиепископ Арсений[30]. Обсуждение российской церковной общественностью, в том числе в церковной и светской печати, на епархиальных съездах духовенства и мирян, проблем взаимоотношений Церкви и государства в предсоборный период носило активный и всесторонний характер и находилось в неразрывной связи с общим вопросом о проведении церковных реформ и созыве Поместного Собора. Проекты построения этих взаимоотношений рассматривались и в ходе деятельности Предсоборного Присутствия 1906 г., и в заседаниях Предсоборного Совещания 1912–1914 гг., но после Февральской революции 1917 г. уже не соответствовали сложившейся в стране обстановке.
Начало работ 8-го отдела ознаменовалось обсуждением теоретических вопросов – о различных моделях церковно-государственных отношений. Высказывались порой противоположные мнения, члены Отдела соглашались с тем, что церковная позиция по оптимальной модели взаимодействия с государством должна быть соборно сформулирована до Учредительного собрания. Для подготовки программного документа 8-го отдела большое значение имели разработки профессора П. В. Верховского. В основу законопроекта были положены его тезисы, дополненные и заново отредактированные на заседаниях Отдела в конце июня – первой половине июля 1917 г. Во время дискуссии существенные разногласия вызвал пункт законопроекта, требовавший принадлежности главы государства и министра исповеданий к православию от рождения.