После назначения в мае 1921 года М.Н. Тухачевского командующим Тамбовской группой войск, предназначенной для подавления Антоновского восстания, Какурин стал начальником штаба этой группы войск. За успехи в подавлении восстания Николай Евгеньевич 11 ноября 1921 года был награжден орденом Красного Знамени. В том же году Какурин попытался вступить в РКП(б), но его не приняли – помешало дворянство и офицерство, а также служба в антибольшевистских армиях. Тем не менее, Какурин продолжил службу в Красной армии. В августе – октябре 1921 года он был командующим войсками Витебского района, а затем – главным руководителем кафедры тактики в Военной академии РККА. Но уже 25 марта 1922 года Какурина назначили командующим войсками Бухарско-Ферганского района, очевидно, учтя опыт службы в Персии. Главной задачей Какурина стала борьба с отрядами басмачей. Очевидно, эту борьбу он вел достаточно успешно, поскольку уже 17 июня 1922 года был повышен в должности, став помощником командующего войсками Туркестанского фронта. За боевые действия против басмачей Николай Евгеньевич в конце 1922 года был награжден орденом Красной Звезды 1‑й степени Бухарской Народной Советской Республики. В августе 1922 года Какурин заболел малярией и вернулся в Москву.
Дальше была преподавательская и военно-историческая работа. Этот переход был вынужденным. После завершения Гражданской войны политическое руководство СССР старалось перевести большинство бывших царских офицеров, особенно тех, кому довелось послужить в белых или других антибольшевистских армиях, с командных должностей на преподавательские или научные. С августа 1922 года и до 1924 года Какурин служил старшим руководителем по тактике в Военной академии РККА. В 1923 году он был начальником отдела по истории Гражданской войны при Штабе РККА. Затем трудился в Военно-научном отделе Управления по исследованию и использованию опыта войны Штаба РККА. В 1925–1930 годах Какурин преподавал в Военной академии им. М.В. Фрунзе, где был первым начальником кафедры истории Гражданской войны.
19 августа 1930 года Какурин был арестован в рамках операции ОГПУ «Весна», направленной против бывших офицеров царской армии. 26 августа 1930 года чекисты добились от Какурина компрометирующих показаний на Тухачевского. Николай Евгеньевич сообщил: «В Москве временами собирались у Тухачевского, временами у Гая, временами у цыганки. В Ленинграде собирались у Тухачевского. Лидером всех этих собраний являлся Тухачевский, участники: я, Колесинский, Эйстрейхер, Егоров, Гай, Никонов, Чусов, Ветлин, Кауфельдт. В момент и после XVI съезда было уточнено решение сидеть и выжидать, организуясь в кадрах в течение времени наивысшего напряжения борьбы между правыми и ЦК. Но тогда же Тухачевский выдвинул вопрос о политической акции, как цели развязывания правого уклона и перехода на новую высшую ступень, каковая мыслилась как военная диктатура, приходящая к власти через правый уклон. В дни 7–8 июля (1930 года, когда на съезде громили Бухарина, Рыкова и их сторонников. –