В 1584 году Иван умер, и на престол взошел муж Ирины, Федор. Ирина стала царицей. К несчастью, она так и не смогла подарить Федору наследника. Их единственный ребенок, дочь Феодосия, родилась 29 мая 1592 года и умерла младенцем.
В общественно-политической жизни государства Ирина всегда была значимой фигурой. Она сильно отличалась от привычного образа царицы, проводившей почти все время в тереме. Напротив, Ирина участвовала в заседаниях Боярской думы и принимала иностранных послов.
Исследователи обнаружили ряд документов, где наряду с подписью царя Федора возникает и имя Ирины. К тому же известно, что царица переписывалась с королевой Елизаветой Английской, которая называла ее «любезнейшею кровною сестрою», и александрийским патриархом. Ирина прилагала усилия для того, чтобы Русская православная церковь стала патриархатом. Она посылала патриарху всевозможные дорогие подарки, и в июле 1591 года он прислал царице дары в ответ – часть мощей Марии Магдалины («от руки перст») и «венец царской золот, с каменьем и с жемчюги».
В январе 1589 года в Москву прибыл константинопольский патриарх Иеремия. Он собирался учредить в России патриаршую кафедру и поставить на нее первого русского патриарха – Иова. Ирина приняла Иеремию в Золотой царицыной палате. До нас дошло описание этого события руки епископа Арсения Елассонского, который сопровождал патриарха в Россию: «Тихо поднялась царица с своего престола при виде патриархов и встретила их посреди палаты, смиренно прося благословения. Вселенский святитель, осенив ее молитвенно большим крестом, воззвал: „Радуйся благоверная и любезная в царицах Ирина, востока и запада и всея Руси, украшение северных стран и утверждение веры православной!“».
Затем московский патриарх, митрополиты, архиепископы, епископы и все присутствующие благословили Ирину и произнесли ей приветственные речи. Царица выступила с ответной речью. После этой «прекрасной и складной», по словам епископа Арсения, речи Ирина, отойдя немного, стала снова между своим мужем, царем Федором, и братом Борисом. Это был первый случай публичного выступления российских государынь, известный нам по письменным источникам. Гости были потрясены богатым нарядом царицы. Арсений писал, что будь у него даже десять языков – и тогда он не смог бы рассказать обо всех богатствах Ирины. «И все это видели мы собственными глазами. Малейшей части этого великолепия достаточно было бы для украшения десяти государей».