Карьера И. А. Шестакова сделала несколько резких поворотов. В 1836 г. гардемарин Морского корпуса, несмотря на успехи в учебе, был исключен за дисциплинарный проступок, но не оставил мечту о море и поступил юнкером в Черноморский флот в пору его расцвета. И. А. Шестаков участвовал в нескольких боевых операциях, в том числе и в высадке у мыса Адлер в 1837 г. Молодой человек был замечен адмиралом М.П. Лазаревым, стал его адъютантом, а в 1854 г. он становится адъютантом великого князя Константина Николаевича и исполняет несколько важных поручений, связанных со строительством новейших кораблей, как в России, так и в США. Позднее он командует русским отрядом в Средиземном море, занимает пост помощника командира Кронштадтского порта по морской части. Казалось бы, И. А. Шестакову предстоят новые высокие назначения, но в 1866 г. он оказался градоначальником в городе Таганроге, потом был два года Виленским губернатором, а затем был вынужден уйти в отставку из-за конфликта вокруг отношения к «польскому элементу». И.А. Шестаков, носитель по сути буржуазного подхода к национальным отношениям, был рьяным сторонником насаждения господства «русского племени» в империи, тогда как его недруги стремились к компромиссу с польским по происхождению дворянством. В 1872 г. И. А. Шестаков снова оказался на службе в качестве военно-морского агента в Австро-Венгрии и Италии. Когда ведомство возглавил великий князь Алексей Александрович, в 1881 г. И.А. Шестаков был вызван в Петербург и вскоре стал управляющим Морским министерством.
К моменту прихода И. А. Шестакова на пост управляющего Морским министерством, оно имело организацию, введенную в 1867 г. В 1860 г., на заре «великих реформ», министерство получило оправданную и вполне современную структуру, но во второй половине 60-х гг. были резко сокращены ассигнования на флот, что вызвало новую реорганизацию. В конце 1870-х гг. обострилось англо-русское соперничество. Интересы двух великих держав сталкивались на широком фронте от Босфора до Японии. Во время русско-турецкой войны 1877-1878 гг. с очевидностью обнаружилась необходимость сильного флота для России. Александр III прекратил крайнюю экономию на флоте, характерную для предыдущего царствования. Наступил период усиленного строительства кораблей и береговых укреплений.