После окончания ЛГУ, с 1977 года Путин работал в следственном отделе Управления КГБ СССР по Ленинграду и Ленинградской области. Это была рутинная работа для начинающего сотрудника: сначала в секретариате Управления КГБ, затем в контрразведывательном подразделении. По мере накопления опыта и ознакомления со спецификой работы он трижды направлялся на спецподготовку в учебные заведения КГБ всё более высокого уровня в Москве и Ленинграде. В 1976 году окончил краткосрочные Курсы переподготовки оперативного состава в ленинградской Охте («401-я школа»), в 1979 году – годичные курсы переподготовки в московской Высшей школе КГБ им. Дзержинского в Москве в Варсонофьевском переулке, в 1985 году – одногодичный факультет Краснознаменного института им. Ю.В. Андропова (бывшая «101-я школа», ныне – Академия внешней разведки). В институте специализировался на германоязычных странах (Австрия, Швейцария, ФРГ, ГДР), был старшиной отделения.
Здесь обучали правилам разведки и контрразведки, умению входить в контакт с людьми, выбирать нужных людей, уметь ставить нужные вопросы, быть психологом. Там же проходило углубленное изучение иностранных языков. Вместе с тем осуществлялось изучение слушателя на пригодность к выполнению поставленных разведывательных и контрразведывательных задач. В характеристике на слушателя Путина В.В. отмечались его хорошие организаторские способности, тактичность, деловитость, честность, искренность. Обучение в этих заведениях расширило круг хорошо знакомых Путину людей, которых позже, находясь в высших эшелонах власти, он выдвигал на руководящие должности как в государственных, так и в бизнес-структурах. А обучение в школах КГБ сделали его, по его собственному выражению, «специалистом по работе с людьми». По окончании института КГБ в августе 1985 года он был командирован в представительство КГБ в ГДР