Также добился успехов на службе при царском дворе еще один дядя Бориса Годунова, Дмитрий Иванович. Поначалу он входил во двор Юрия, брата царя, но после его смерти в 1564 г. попал в состав царского двора. В 1567 г. Дмитрий Иванович получил должность постельничего, благодаря которой он все время рядом находился с царем Иваном Грозным. Тогда же Дмитрий взял к себе на службу на должность стряпчего осиротевшего племянника Бориса, которому было в то время 15 лет. Очевидно, проворный молодой человек, помогавший одеваться и подносивший одежду, понравился царю Ивану, и он стал назначать его во время военных походов на должность рынды. В 70-е годы XVI в. Борису вместе с родственниками удалось выиграть местническую тяжбу с князем Ф. В. Сицким, с его родственником князем И. В. Сицким, князем П. И. Хворостиным, окольничим В. И. Умным-Колычевым, Р. Д. Бутурлиным, окольничим В. Ф. Воронцовым и другими представителями знати. Благодаря этому Годуновы основательно продвинулись по иерархической лестнице.
В 1573 г. окольничество было пожаловано Дмитрию Ивановичу Годунову и Степану Васильевичу Годунову, троюродному брату будущего царя Бориса, неоднократно участвовавшему в Ливонских походах. В 1577 г. Дмитрий Иванович стал боярином, Борис получил чин кравчего. Теперь его обязанностью было подавать государю напитки во время обеда. Возможно, это возвышение было связано с женитьбой Федора на Ирине Годуновой. В источниках дата этого события не зафиксирована.
В последний период правления Ивана Грозного продолжалась успешная служба представителей Годуновых. В 1580 г. Борис Федорович получил чин боярина. Степан Васильевич начал заниматься дипломатическими делами, а его брат Иван принимал участие в успешной обороне Пскова от Стефана Батория и за это получил чин окольничего. Годуновы неоднократно приглашались на царские свадьбы, исполняя почетные должности. Например, Дмитрий Иванович часто бывал боярином за столом, Борис – дружкой, остальные родственники – поезжанами, свечниками, каравайниками и т. д.
1584 год – год восшествия на престол Федора Ивановича – вознес всех Годуновых на небывалую высоту. Пятеро представителей рода становятся членами Боярской думы, а во время военных походов возглавляют главные полки: Борис Федорович – Большой, Степан Васильевич – Передовой, Иван Васильевич – Правой руки, Яков Михайлович – Разведывательный. Ситуацию в столице во время военных походов контролировали Дмитрий Иванович и Григорий Васильевич. Таким образом, царские родственники держали в своих руках все нити по управлению страной и обеспечивать успех царствованию Федора Ивановича.