В сентябре 1959 года он был определен помощником инспектора и преподавателем Саратовской Духовной семинарии. Трудился иеромонах Иоанн в семинарии всего один год и в сентябре 1960 года был определен священником Покровского кафедрального собора г. Самары. Совершая священническое служение в соборе, иеромонах Иоанн одновременно готовил свою магистерскую диссертацию. Трудясь долгие годы под омофором архиепископа, ученик унаследовал от своего наставника любовь к исследовательской и литературной деятельности, собрав богатый архив по церковной истории.
В апреле 1961 года иеромонах Иоанн возводится в сан игумена, а к Пасхе 1964 года – в сан архимандрита. 12 декабря 1965 года состоялась его хиротония во епископа Сызранского. В феврале 1966 года епископ Иоанн защитил в Московской Духовной Академии магистерскую диссертацию и был удостоен ученой степени магистра богословия. В 1969 году епископ Иоанн утверждается епископом Куйбышевским и Сызранским, а с сентября 1972 года ему поручается временное управление Чебоксарской епархией.
В сентябре 1976 года епископ Иоанн возведен в сан архиепископа. В июне 1987 года он посетил Святую Землю и Иерусалим. За чтение в 1988 году в Санкт-Петербургской Духовной Академии лекций по новейшей церковной истории Владыка Иоанн получил звание доктора церковной истории.
С августа 1990 года Высокопреосвященнейший Митрополит Иоанн возглавлял Санкт-Петербургскую епархию. В последующие годы отдельными книгами выходит много трудов Владыки, посвященных истории Русской Православной Церкви XX века, его учителю Митрополиту Мануилу, сборники проповедей и статей.
Много трудился Владыка Иоанн в связи с возвращением епархии храмов, их восстановлением и ремонтом. Возобновились богослужения в Казанском и Измайловском соборах, церквах свв. Симеона и Анны, Пантелеймона, Благовещения и многих других не только в Петербурге, но и в разных местах обширной епархии. Общее число действующих храмов выросло почти в три раза.
Проповедуя за каждым богослужением, Митрополит Иоанн находил время встречаться с горожанами на вероучительных беседах, выступать в телепрограмме «Храм», радиопередаче «Колокола», на страницах многих периодических изданий. По его благословению и при его постоянной поддержке Санкт-Петербургская епархия обрела периодические православные издания: журнал «Санкт-Петербургские епархиальные ведомости», газеты «Православный Санкт-Петербург», «Соборная весть».